Donnie Ackman ist ein intelligenter und kreativer, aber psychisch labiler Teenager, der mit seinen Eltern, einer älteren und einer jüngeren Schwester in einer Kleinstadt in Middlesex, Virginia lebt. Er wird von einer Psychiaterin in Sitzungen und mit Medikamenten behandelt. In der Nacht des 2. Oktobers stürzt das Triebwerk eines Flugzeuges auf das Haus seiner Familie und trifft Donnies Zimmer. Er überlebt nur deshalb, weil ihm in der Nacht zuvor ein Wesen namens „Frank“ in einem Hasenkostüm erschienen ist. „Frank“ hatte Donnie dazu gebracht, das Haus zu verlassen, und ihm dann das Ende der Welt in 28 Tagen, 6 Stunden, 42 Minuten und 12 Sekunden prophezeit.
Donnie hat immer öfter Visionen von Frank, der dabei meist in Rätseln spricht. Frank bringt Donnie dazu, in der Schule einen Wasserrohrbruch zu verursachen. Da Donnies Englischkurs unter Lehrerin Karen Pomeroy kurz zuvor eine Kurzgeschichte analysiert hatte, in der ein Haus durch die Überflutung mutwillig zerstört wird (The Destructors von Graham Greene), richtet sich der Verdacht auf die Schüler. Donnie kann aber nichts nachgewiesen werden.
In Donnies Klasse kommt eine neue Schülerin, Gretchen Ross. Wegen der Überschwemmung der Schule ergibt sich die Gelegenheit für ein Gespräch zwischen den beiden. Wie sich herausstellt, ist sie mit ihrer Mutter unter neuem Namen in die Stadt gezogen, da ihr Stiefvater auf ihre Mutter eingestochen hatte. Donnie und Gretchen freunden sich an und werden ein Paar.
Die Lehrerin Kitty Farmer will den Schülern die simplizistischen Wellness-Theorien der örtlichen Berühmtheit Jim Cunningham beibringen. Donnie hält diese für albern und beleidigt schließlich die Lehrerin. Auch eine Veranstaltung Cunninghams stört er, indem er dessen Lebenshilfe-Tipps lächerlich macht. Vielen fällt auf, dass Donnies Verhalten immer merkwürdiger wird.
Da Frank ihn gefragt hat, ob er an Zeitreisen glaube, stellt Donnie Untersuchungen an. Er findet heraus, dass die uralte Roberta Sparrow ein Buch über Die Philosophie des Zeitreisens geschrieben hat. Donnie vertieft sich in das Buch. Frank rät ihm, Roberta Sparrow einen Brief zu schreiben. Eines Abends sieht Donnie so etwas wie Röhren aus den Menschen um sich heraustreten, die offenbar zeigen, wohin sie sich in nächster Zukunft bewegen. Auch aus Donnie selbst tritt eine Röhre. Er folgt ihr ins Schlafzimmer seiner Eltern, wo er eine Pistole findet und an sich nimmt.
Als Donnie und Gretchen gemeinsam einen Kinofilm besuchen, sieht Donnie, nachdem Gretchen eingeschlafen ist, wieder Frank im Hasenkostüm. Donnie bittet ihn, seine Maske abzunehmen. Darunter erscheint ein junger Mann, der an einem Auge schwer verletzt ist. Auf Franks Befehl hin verlässt Donnie das Kino, um Cunninghams Haus niederzubrennen. Er kehrt zurück, bevor Gretchen aufwacht.
Karen Pomeroy werden falsche Lehrmethoden vorgeworfen. Der Schuldirektor entlässt sie. Als Donnie sie zufällig an ihrem letzten Arbeitstag trifft, steht gerade der Begriff Cellar Door (Kellertür) an der Tafel. Auf Donnies Frage sagt sie, ein berühmter Linguist[1] habe einmal gesagt, dies sei das schönste Wort der englischen Sprache.
Bei der Untersuchung des Brandes ist in Cunninghams Haus ein Studio zur Herstellung von kinderpornographischem Material entdeckt worden. Mrs. Farmer, eine devote Anhängerin Cunninghams, hält dies für eine Verschwörung und will dessen Verteidigung übernehmen. Daher muss Donnies Mutter als ihr Ersatz mit der schulischen Mädchentanzgruppe zum Finale eines Talentwettbewerbs fliegen. Donnie und seine ältere Schwester haben das Haus für sich allein und veranstalten daraufhin in der Nacht vor Halloween eine Party. Donnie und Gretchen schlafen miteinander. Weil Donnie bald darauf eine Vision hat, fährt er mit Gretchen und zwei Freunden zum Haus von Roberta Sparrow, die aber die Tür nicht öffnet. Donnie erinnert sich an die Kellertür, dort steigen die Jugendlichen ein. Sie werden von zwei Mitschülern angegriffen, die im Film schon früher als Rowdys in Erscheinung treten.
Plötzlich nähert sich ein Auto, und die beiden Angreifer flüchten. Mitten auf der Straße steht Roberta Sparrow, die offenbar gerade Donnies Brief aus ihrem Briefkasten holt. Als der Autofahrer ihr ausweicht, überfährt er die am Boden liegende Gretchen. Aus dem Auto steigen zwei schockierte junge Männer in Halloweenkostümen. Der Beifahrer nennt den Fahrer Frank: es ist derselbe Mann wie in Donnies Visionen, und er trägt dasselbe Hasenkostüm (als Halloweenverkleidung), aber er weiß offenbar von nichts. Donnie, entsetzt über Gretchens Tod, tötet ihn mit einem Schuss ins Auge. (Dadurch hat Frank, der Donnie in den Visionen erschienen ist, seine vorher gezeigte Verletzung am Auge.)
Roberta Sparrow sagt Donnie, dass nun nicht mehr viel Zeit sei. Donnie fährt mit der Leiche Gretchens an den Stadtrand und beobachtet von dort, wie sich eine seltsame Wolkenformation über der Stadt bildet. Das Flugzeug, in dem Donnies Mutter sitzt, gerät plötzlich außer Kontrolle: eine Turbine ist abgefallen. Donnie beobachtet, wie die Turbine herabfällt. Nun sieht man einige Szenen des Films beschleunigt in umgekehrter Reihenfolge, bis man wieder am 2. Oktober in Donnies Zimmer in die Handlung einsteigt. Diesmal verlässt er sein Zimmer nicht, sondern wartet lachend auf seinen Tod.
Verschiedene Charaktere des Films werden gezeigt, die gerade träumen oder aus Albträumen erwachen. Am Morgen wird Donnies Leiche abtransportiert. Gretchen Ross fährt zufällig auf dem Fahrrad vorbei. Sie fragt nach dem Namen des Opfers, aber „Donnie Darko“ sagt ihr nichts. Schüchtern winkt sie der trauernden Familie zu, Donnies Mutter erwidert den Gruß.
Donnie Ackman!!
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